日暮戈薇是一名15岁的普通女孩,就读初中三年级。一天,她偶然经过家中神社的枯井,来到了500年前的战国时代。彼时,狼群遍地,妖兽横行,人间满目疮痍。戈薇在神树遇到了被封印的半妖犬夜叉。50年前,一心想成为真正的怪物的犬夜叉,为了得到四魂之玉,结识了拥有强大灵力的魔女桔梗。经过一段时间的相处,两人之间产生了感情。因此,犬夜叉希望成为人类,而桔梗也打算净化四魂之玉后回归普通人的生活。然而,对桔梗怀有恶念的盗贼魔蛛将自己的灵魂和身体献给了妖怪,转生为邪恶的半妖奈落。在他的怂恿下,犬夜叉被桔梗封印在神树上,重伤的桔梗也在绝望中死去。由桔梗转世的戈薇救出犬夜叉,却不小心将四魂之玉射成了碎片。为了找回碎片,她与犬夜叉以及后来结识的伙伴:七宝、弥勒、珊瑚踏上了充满艰难险阻的旅程……